《婦瘤新視野》欄目是由首都醫(yī)科大學附屬北京婦產醫(yī)院婦瘤科吳玉梅教授團隊與婦產科在線合作推出的精品婦科腫瘤欄目，以典型、疑難或少見的婦科腫瘤疾病的診斷治療分析為切入重點，串聯起相關知識點，將婦科腫瘤疾病的診斷治療進展與廣大讀者分享，開闊臨床醫(yī)生視野，提高臨床診療能力。

作者：閆靜

審校：吳玉梅 何玥

單位：首醫(yī)科大學附屬北京婦產醫(yī)院婦瘤科

宮頸癌發(fā)病率居女性生殖系統(tǒng)惡性腫瘤之首，發(fā)病人群以發(fā)展中國家為主。我國宮頸癌的發(fā)病例數和死亡例數近年來呈增長趨勢，2019年新發(fā)病例106430例，死亡病例高達47739例^[1-2]，可見嚴重威脅女性生命和健康。

多數宮頸癌的發(fā)病原因與高危型人乳頭瘤病毒（HR-HPV）持續(xù)感染相關。而腫瘤微環(huán)境（Tumor microenvironment，TME）、炎性細胞浸潤及機體免疫抑制等因素在宮頸癌的發(fā)生發(fā)展中起到了非常重要的作用。目前許多研究認為，中性粒細胞、淋巴細胞、血小板、纖維蛋白原等因素參與了腫瘤的進展和轉移的全過程，其中炎癥細胞和炎癥介質參與構成了TME^[3]。在TME中，炎癥與感染、低氧、高壓等因素有關，由感染或癌細胞誘導產生的網狀物能夠促進癌癥的轉移^[4]。故探討宮頸癌的TME及炎癥細胞成分與免疫相關的作用機制，將為免疫治療宮頸癌患者提供潛在靶點，對改善患者預后至關重要。

一、宮頸癌的TME

TME是指腫瘤細胞處在能夠影響其生長、浸潤、侵襲及轉移的局部內外環(huán)境。TME主要包括細胞外基質（Extracellular matrix，ECM）、基質細胞（如成纖維細胞、間充質基質細胞、血液和淋巴管網絡）和免疫細胞（包括T淋巴細胞、B淋巴細胞、NK細胞和腫瘤相關的巨噬細胞）等。TME內包含各種能抑制和促進細胞分化、增殖和轉移的成分，也包含能抑制和促進機體免疫細胞分化、功能和效應的成分。這些組成部分呈動態(tài)并多層次地相互依存又相互拮抗^[5]。

研究表明，炎癥促使腫瘤的發(fā)生是建立在TME形成的基礎上。腫瘤導致機體創(chuàng)傷應激反應，會促使機體產生大量的白細胞，通過釋放炎癥因子，如白介素、腫瘤壞死因子等，從而導致新的炎癥微環(huán)境形成，最終促進惡性腫瘤的啟動與轉移^[6]。另有學者認為，髓源性抑制細胞具有免疫抑制作用，可進一步促使腫瘤組織血管生成，從而能夠幫助其轉移并逃避自身免疫系統(tǒng)的監(jiān)視^[7]。此外，炎癥細胞可能損傷組織DNA片段或蛋白質等大分子，促進體內炎性細胞因子產生和活性氧的釋放，加重組織缺氧，使細胞表觀遺傳發(fā)生改變，最終促進惡性腫瘤的發(fā)生、發(fā)展^[8]。

二、TME中的炎癥細胞與宮頸癌的免疫相關性

參與炎癥應答的細胞都可以稱作炎癥細胞（Inflammatorycell），包括組織中的固定細胞（巨噬細胞、內皮細胞和肥大細胞等）、循環(huán)細胞（淋巴細胞、粒細胞和血小板等）。其中，淋巴細胞和巨噬細胞是免疫炎癥的中心細胞。近年來，炎癥細胞與腫瘤的相關性已被多方面報道和驗證^[9]。已證實中性粒細胞增多、血小板計數增多、機體的免疫狀態(tài)及多種炎癥指標與腫瘤相關。

1、淋巴細胞與腫瘤

淋巴細胞（Lymphocyte）是機體中重要的免疫細胞，可分為T淋巴細胞和B淋巴細胞，兩者都來源于造血組織，具有抗原特異性，可通過阻止惡性細胞的增殖和轉移在抗腫瘤免疫反應中起重要作用。目前認為，淋巴細胞狀態(tài)決定機體的免疫狀態(tài)，其中T淋巴細胞是發(fā)揮抗腫瘤作用的主要細胞^[10]。

T淋巴細胞亞群包括CD3+T淋巴細胞，屬于成熟型T淋巴細胞。而CD4+T淋巴細胞能夠協助B淋巴細胞產生特異性抗體，發(fā)揮免疫記憶作用，直接殺傷腫瘤細胞，分泌免疫抑制因子，如白細胞介素-2、白細胞介素-10、白細胞介素-4及干擾素γ，從而達到抑制腫瘤生長和轉移的作用。CD8+T淋巴細胞除了具有細胞毒作用，還有免疫抑制作用，靶細胞是特異性的CD4+T淋巴細胞，當抑制CD4+T淋巴細胞分化成熟時，導致CD4+T淋巴細胞和CD3+T淋巴細胞的能力下降。

研究發(fā)現，腫瘤治療前，腫瘤浸潤T淋巴細胞中CD8+、CD8+/CD4+和FOXP3+（調節(jié)性T細胞譜系的主要轉錄因子）水平升高，與淋巴結陰性、早期疾病和根治性子宮切除相關。隨著腫瘤進展，淋巴細胞相對數目減少，功能逐漸被抑制，機體免疫力下降，導致預后較差^[11]。

2、NLR、PLR與宮頸癌

中性粒細胞與淋巴細胞比率（Neutrophil to lymphocyte ratio，NLR）是評價中性粒細胞依賴性惡性腫瘤與淋巴細胞相關抗腫瘤免疫反應之間平衡的指標^[12]。NLR參數與乳腺癌、胃癌、卵巢癌、食管癌和結直腸癌等的臨床診斷、病理特點及不良預后密切相關，能夠反映惡性腫瘤患者的免疫系統(tǒng)狀態(tài)。Prabawa等^[13]發(fā)現，宮頸癌的侵襲性和分期與治療前NLR值有關。FIGO III-IV期患者治療前NLR的中位值明顯高于FIGO I-II期的患者[7.58（1.36~33.20）vs. 2.68（0.88~34.62），P＜0.001]，提示NLR在預測宮頸癌的侵襲性和生存期方面具有潛在的應用價值。

血小板與淋巴細胞比率（Platelet lymphocyte ratio，PLR）也是反映全身炎癥反應的常見血液學指標。既往研究發(fā)現，胃癌、肝癌患者的外周血NLR和PLR高于非癌癥患者。Tas等^[14]研究也顯示，外周血NLR和PLR可以鑒別宮頸癌與癌前病變，宮頸癌患者的NLR和PLR高于癌前病變患者。

ROC曲線分析提示，NLR和PLR均可作為宮頸癌的預測指標，其中NLR臨界值為2.02（敏感性71%，特異性60%，AUC：0.682，P=0.004）；PLR臨界值為126.7（敏感性83%，特異性69%，AUC：0.752，P＜0.001）。其機制可能與宮頸癌持續(xù)高危型HPV感染有關。

通常認為，反復多次發(fā)生慢性炎癥，在機體免疫系統(tǒng)調控下，中性粒細胞增加，淋巴細胞減少，機體免疫系統(tǒng)紊亂，腫瘤細胞易發(fā)生免疫逃逸。炎癥細胞浸潤可持續(xù)產生活性氧簇和一氧化氮，損傷正常細胞，DNA損傷和基因突變不斷積累，加速表觀遺傳學的改變，對分化異常的細胞積極誘變，使其向高度惡性腫瘤細胞轉化。

3、血小板、MPV與宮頸癌

目前，很多研究在致力于探索血小板相關參數與早期宮頸癌之間的關系。高血小板值（＞220~400×109/L）在早期宮頸癌患者中發(fā)生率為25.5%，其與腫瘤的分期、臨床表現、病理特征、腫塊大小及遠處轉移具有一定程度的相關性^[15]。血小板參與腫瘤細胞的生長和轉移。研究發(fā)現，血小板中含有生物活性因子和細胞因子，其釋放的炎癥介質及抗凋亡因子參與腫瘤細胞的增殖與轉移。反之，腫瘤細胞也可調節(jié)血小板的功能，以促進其自身生長、侵襲和向遠端部位的轉移。這種腫瘤細胞活化的血小板參與腫瘤的生長、浸潤和擴散，從而形成惡性循環(huán)。

實驗證據表明，抑制血小板表面受體可以減弱腫瘤的轉移^[16]。在一項回顧性宮頸癌病例研究中，血小板計數是預測宮頸癌患者無病生存率和總生存率的指標。Zhao等在研究中發(fā)現，臨床上接受放療的宮頸癌患者血小板升高，與不良預后直接相關^[17]。還有研究表明，惡性腫瘤患者的血小板與正常組相比，血小板升高的腫瘤患者死亡率高達55%。多變量生存分析表明，血小板升高并不能夠作為宮頸癌患者生存狀況不佳的獨立預后因素。

有研究顯示，雖然血小板在不同分期和不同病理類型的宮頸癌患者中差異較大，但其對宮頸癌患者預后有一定的預測作用^[18]。不過，關于抑制血小板增多的因素能否改善宮頸癌患者預后、復發(fā)，提高其生存質量，還需進一步的前瞻性研究來證實。

血小板平均體積（Mean platelet volume，MPV）用來提示外周血液中血小板的平均大小，是血小板活化的早期指標。MPV通常用作一種炎癥標志物，以區(qū)分腫瘤患者和健康人群，并與某些實體腫瘤的預后有關^[19-20]，包括胃癌、肺癌、直腸癌等。也有研究表明，血小板增多（≥350×109/L）和血小板/淋巴細胞比值（≥131.44）升高是晚期宮頸癌患者的獨立預測因素^[21]。

4、SII與宮頸癌

系統(tǒng)性炎癥指數（Systemic immune-infammation index，SII）是宿主炎癥和免疫應答狀態(tài)平衡的更客觀的標志。SII的定義為中性粒細胞與淋巴細胞比率與血小板計數乘積，是反映全身炎癥和局部免疫反應的指標，能夠較為全面地反映出機體中三種細胞的整體水平。因此，在某種程度上它有望成為預測惡性腫瘤發(fā)展、評估癌癥預后的一種潛在性指標。

研究發(fā)現，高SII水平與宮頸癌患者的不良預后密切相關。SII可以區(qū)分不同惡性腫瘤FIGO分期患者的預后，為FIGO分期提供更為重要的預后因素。對于疑似惡性腫瘤的高?；颊哌M行篩查，并將SII與2018年FIGO分期相結合，能夠確定最佳的個體化治療方案，因此對預測宮頸癌患者預后意義重大。

5、巨噬細胞與宮頸癌

腫瘤相關巨噬細胞（Tumor associated macrophages，TAMs）來源于血液循環(huán)中的單核細胞，是重要的免疫細胞。在不同的炎性細胞因子刺激下，單核細胞可以分化成為M1型和M2型。前者主要是由輔助性T細胞1型（Thl）產生的細胞因子干擾素γ（IFNγ）誘導產生，具有引起起炎癥反應和抗腫瘤細胞的免疫作用；后者多在輔助性T細胞2型（Th2）的細胞因子白細胞介素-4（IL-4）的誘導下產生，具有抗炎并促腫瘤進展的作用^[22]。

宮頸癌患者中，誘導TAMs分化的因子主要來源于宮頸癌細胞、T細胞和厭氧微環(huán)境。宮頸癌細胞產生的前列腺素E2（PGE2）、白細胞介素-6（IL-6）、核轉運蛋白β1及催乳素（PRL）可誘導巨噬細胞向M2表型極化^[23]。宮頸癌TME中M2型TAMs能促進宮頸癌細胞的增殖、侵襲和轉移。此外，TAMs還參與宮頸癌的組織纖維化和血管生成^[24]。

研究發(fā)現，從慢性宮頸炎到CIN I-III，再到宮頸癌的發(fā)展病程中，TAMs和微環(huán)境中新生血管同步增加^[25]?？梢奣AMs的增加與宮頸癌患者不良預后相關。因此TAMs可以作為靶點而參與宮頸癌的治療，通過抑制其活化為M2型巨噬細胞，激活巨噬細胞的活性，最終改善患者的預后。

三、營養(yǎng)相關指標與宮頸癌

1、PNI與宮頸癌

機體的營養(yǎng)和炎癥免疫狀況與惡性腫瘤的臨床病理特征相關，并影響其療效及預后。研究顯示，營養(yǎng)和炎癥不是獨立存在，而是相互調節(jié)^[26]，可通過腫瘤患者血液指標間接表現出來。由Onodera等^[27]首次建立的預后營養(yǎng)指數（Prognostic nutritional index，PNI）用來評估消化道腫瘤患者接受手術治療后的營養(yǎng)和免疫狀態(tài)。PNI=血清白蛋白值（g/L）+5×外周淋巴細胞總數（×109/L）。

Ida等^[28]研究發(fā)現，術前低PNI值的宮頸癌患者總生存率明顯較高PNI患者差，且低PNI值能反映復發(fā)性宮頸癌患者的營養(yǎng)下降情況。任建蘭等^[29]發(fā)現，低PNI值（≤49. 55）與早期宮頸癌患者的年齡、病理類型、血紅蛋白及體重相關。術前低PNI值表明患者的白蛋白減少或淋巴細胞減少，提示患者營養(yǎng)不良，抗腫瘤免疫力降低，從而增加腫瘤的侵襲性，對ⅠA-ⅡA期宮頸癌患者的術后病理組織學特征具有預測價值。

2、AFR與宮頸癌

目前研究認為，術前白蛋白-纖維蛋白原比值（Albumin-to-fibrinogen ratio，AFR）與肺癌、食管癌、乳腺癌等患者的臨床病理特征相關^[30]。白蛋白可抑制癌細胞生長，而纖維蛋白原升高可促進惡性腫瘤細胞的侵襲和轉移，同時纖維蛋白原升高可使促炎細胞因子過度產生，從而降低白蛋白及升高纖維蛋白原濃度，形成惡性循環(huán)。

An等^[31]研究發(fā)現，在早期宮頸癌中AFR值與年齡、FIGO分期、宮頸間質浸潤深度和C-反應蛋白相關。Huang等^[32]研究表明，IV期宮頸癌患者治療前AFR的中位值明顯低于FIGO I期的患者[8.46（7.58~10.00）vs. 11.55（9.83~13.49），P＜0.001]，且纖維蛋白原濃度隨腫瘤分期升高而升高。因此，在ⅠA-ⅡA期宮頸癌患者中，術前低AFR值與病灶的侵襲性有關，術前白蛋白越低，纖維蛋白原越高，宮頸癌的侵襲性越強，腫瘤分期越晚，預后越差。

綜上，免疫系統(tǒng)雖無法抑制腫瘤的形成，但已建立的腫瘤微環(huán)境內的免疫反應是決定癌癥預后的重要因素。特定類型的免疫細胞或分子決定了微環(huán)境中促腫瘤免疫反應還是抗腫瘤免疫反應占主導地位。目前較多的研究已經證實，腫瘤免疫微環(huán)境與疾病結局密切相關，但免疫微環(huán)境在腫瘤進展中的作用機制仍待進一步探討。

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吳玉梅，主任醫(yī)生、二級教授、博士生導師，首都醫(yī)科大學附屬北京婦產醫(yī)院婦瘤科主任。

學術兼職：中華醫(yī)學會婦科腫瘤分會委員、北京醫(yī)學會婦科腫瘤學分會副主任委員、北京婦產學會外陰陰道疾病分會副主委、北京醫(yī)學會腫瘤學分會委員、中國老年醫(yī)學學會婦科分會會長。

擅長領域：致力于婦科腫瘤臨床、科研和教學工作。

主要研究方向：宮頸癌放射敏感及放射抵抗機制、妊娠合并宮頸病變的篩查策略、婦科惡性腫瘤的預防。

科研成果：發(fā)表婦科腫瘤相關SCI論文30余篇，中文核心期刊論文100余篇；主持國家基金、省科技重點研發(fā)項目等多項，獲省部級科技獎3項，國家發(fā)明專利1項。

個人榮譽：全國醫(yī)德標兵、北京市先進工作者、北京市三八紅旗獎章等。

閆靜，在讀醫(yī)學博士，師從吳玉梅教授，主治醫(yī)師，現就職于首都醫(yī)科大學附屬復興醫(yī)院婦科，擅長婦科常見病及多發(fā)?。ㄈ缱訉m肌瘤、卵巢囊腫及婦科內分泌系統(tǒng)疾?。┑脑\治；擅長宮頸篩查異常的處理、陰道鏡檢查及活檢術、宮腔鏡等微創(chuàng)手術。發(fā)表核心期刊多篇，主持完成西城區(qū)優(yōu)秀人才培養(yǎng)資助項目。

吳玉梅教授婦科腫瘤知名專家團隊簡介

首都醫(yī)科大學附屬北京婦產醫(yī)院婦瘤科是國家重點科室，每年診治婦科惡性腫瘤患者上千例，擁有北京市唯一的婦科腫瘤臨床及組織樣本庫。是全國少數可進行手術、放療、化療、靶向及免疫等綜合性治療的科室。目前擁有多項國際及國家臨床試驗進行中。

吳玉梅教授從事婦科腫瘤臨床工作30余年，致力于婦科腫瘤如宮頸癌、卵巢癌及子宮內膜癌等疑難雜癥相關研究，擅長宮頸癌及癌前病變、子宮惡性腫瘤、卵巢良惡性腫瘤以及妊娠期合并婦科腫瘤的診斷及治療，包括手術、放療、化療、內分泌治療、靶向治療及免疫治療等；現兼任中華醫(yī)學會婦科腫瘤分會委員、北京醫(yī)學會婦科腫瘤學分會副主任委員、北京婦產學會外陰陰道疾病分會副主委、北京醫(yī)學會腫瘤學分會委員、中國老年醫(yī)學學會婦科分會會長等職務，國務院特貼專家；主持國家級、省部級等多項課題；出版專著2部，發(fā)表學術論文100余篇發(fā)表SCI 文章30余篇，多次獲得婦幼健康科技成果獎和華夏醫(yī)學科學技術獎；獲得的個人榮譽包括全國醫(yī)德標兵、北京市先進工作者、北京市三八紅旗獎章等。

吳玉梅教授領銜的婦科腫瘤知名專家團隊，成員有主任醫(yī)生、副主任醫(yī)生、主治醫(yī)生、住院醫(yī)生10余名，以及博士、碩士研究生20余名，致力于各種婦科腫瘤及疑難病例的臨床、教學及科研工作。